Sorti le 10 février 1988 soit à peine deux mois après le premier Final Fantasy, Dragon Quest III est un préquel dans lequel le joueur incarne l’ancêtre des héros des deux premiers épisodes. Prenant place dans un univers appelé Midgard, le scénario se veut d’emblée plus intense et dramatique en mettant en scène son père Ortega, héros légendaire ayant perdu la vie en affrontant un monstre près d’un volcan. Tandis qu’il cherche à s’inscrire dans sa lignée, il est chargé par le roi de vaincre l’archidémon Baramos aux côtés de trois autres personnages à recruter dans la taverne du royaume. Si Dragon Quest III passe ainsi de trois à quatre combattants à gérer simultanément, il innove surtout pour son système de jobs. Directement inspiré de jeux de rôles comme Donjons & Dragons et Wizardry, il consiste à désigner une classe particulière pour chaque coéquipier, dont dépendra les compétences apprises et l’évolution des statistiques à chaque niveau gagné. On a ainsi le choix entre guerrier, artiste martial, mage, prêtre, sage, marchand, bouffon et voleur. Arrivé au niveau 20, il est même possible d’effectuer un changement de classe pour renforcer les capacités des personnages.
Outre le choix du sexe pour chaque équipier, Dragon Quest III innove également par une alternance jour / nuit héritée de Castlevania II Simon’s Quest. L’influence va toutefois bien plus loin car au-delà de l’augmentation de la dangerosité des ennemis, la musique des villages et les déplacements des habitants s’y adaptent astucieusement. Bien mieux élaboré que son prédécesseur, le jeu se montre plus agréable à parcourir grâce à un level design exemplaire, aussi bien au niveau des donjons que de la carte du monde, dont les continents rappellent fortement ceux de la planète Terre. Ses musiques gagnent fortement en qualité et certaines demeurent parmi les meilleures de la saga, notamment celles de la carte et de l’envol. Cet épisode est en effet le premier à comporter un moyen de transport aérien avec l’oiseau Ramia, la mélodie étant elle-même reprise dans Dragon Quest VIII avec Empyréa.
De loin le plus abouti de la première trilogie, Dragon Quest III surprend avec un twist final qui renvoie les héros à Alefgard, univers du premier Dragon Quest plongé dans les ténèbres, afin d’y anéantir Zoma, véritable antagoniste du scénario. Très populaire au Japon, le jeu a déclenché une telle euphorie à sa sortie que les joueurs ont préféré sécher les cours pour ne pas rater son jour de parution, événement suite auquel Enix décide de lancer ses futurs jeux uniquement le week-end. Le 23 octobre 1989, la saga se voit adaptée en un manga supervisé par Yuji Horii appelé Dragon Quest La Quête de Daï. Connu en France sous le nom de Fly et adapté en série animée deux ans plus tard, il s’inspire de Dragon Quest III pour l’apparence de son héros, la figure de son père et l’emblématique musique de la carte du monde remixée pour accompagner les résumés d’épisodes. Un pilier du J-RPG de la fin des années 80, magnifiquement remasterisé sur Super Famicom en 1996, Game Boy Color en 2000, Android et iOS en 2014 puis remaké sur Switch, PlayStation 5 et Xbox Series en 2024.