Le monde de l'arcade reste dominé par Sega, mais subi un ralentissement économique. La firme doit alors tout faire pour conquérir le marché des consoles qui représente l'avenir des jeux. L'année 1998 marque elle aussi un tournant pour la compagnie. D'abord, Hayao Nakayama quitte l'entreprise et Shoichiro Irimajiri prend sa place. Sega sort peu après une console ayant répondu aux noms de codes Dural, Blackbelt et enfin Katana, qui n'est autre que la Dreamcast sort ie un an plus tard en Europe et aux États-Unis. La console a déjà un excellent atout pour les développeurs : son architecture est très proche de celle des systèmes d'arcade, il est donc facile de faire des jeux sur ces deux machines, ainsi que des adaptations. Comme ses concurrentes, c'est une console 128 bits.
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Mais pour devenir leader sur le marché des consoles, Sega sort le grand jeu : la console est vendue avec un modem 56k au Japon, et 33,6k pour les autres continents, afin de pouvoir jouer en ligne et naviguer sur internet. C'est la première console de salon à proposer cette fonctionnalité pour certains jeux. Ce concept, très critiqué à l'époque (car le jeu en ligne est uniquement représenté par les PC), sera repris quelques années plus tard par ses concurrents. De plus, elle lit les jeux sous forme de GD-ROM (des disques de plus grande capacité que les CD-ROM), et ce six fois plus rapidement qu'une PS1. La puissance de la console apparaît donc comme hors normes.
Ses atouts ne s'arrêtent pas là. C'est la première console à intégrer les joysticks analogiques par défaut. Autre innovation, les cartes mémoires appelées VMU (Visual Memory Unit) possèdent plusieurs applications : elles enregistrent les données, mais possèdent aussi un écran pour afficher des informations pendant le jeu (par exemple la carte du circuit pour un jeu de courses), ainsi que des boutons pour faire office de mini console portable. Petit détail, le logo de la console est rouge pour le Japon, bleu dans le reste du monde. La console existera elle aussi dans de nombreuses versions (principalement pour le Japon).
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Côté jeux, cette console connaît les jeux les plus marquants de la firme depuis ses débuts : Sonic Adventure, Phantasy Star Online, Crazy Taxi... Mais la série la plus importante de cette console reste Shenmue, créé par Yu Suzuki en 1999 après avoir arrêté l'arcade avec F355 Challenge. Ce titre mythique bénéficiera d'une suite mais, au grand regret des fans, il n'est pas rentabilisé et la série s'achève avec la mort de la machine.
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Malgré une console très en avance sur son époque, son succès n'est pas au rendez-vous. Cet échec possède plusieurs causes. D'abord, la notoriété de Sega a diminué, le public se souvenant d'une Saturn en difficultés. D'autre part, l'arrivée de Microsoft et de sa Xbox possédant un potentiel intéressant, avec une architecture proche des PC. Enfin, on retrouve une cause liée à Sony. Cette dernière crée le buzz autour de sa Playstation 2 bien avant sa sortie. On se souvient encore des publicités montrant cette console capable d'afficher les effets de l'explosion d'une bombe nucléaire. Tout était surévalué pour faire sombrer la concurrence. Le public, croyant ces « démonstrations », a donc attendu afin d'acheter la PS2, ou s'est porté sur les concurrents plus « sûrs ». On assiste donc à des ventes dépassant à peine les 10 millions d'unités, contre 20 millions de GameCube, 25 millions de Xbox et plus de 150 millions de PS2 à nos jours. Sega décide alors de se retirer du marché des consoles et annonce l'arrêt de la production de Dreamcast le 21 mars 2001.